Margaret ve York Dükü arasındaki düşmanlık
Greenwich'te lüks içinde yaşamak üzere Londra'dan emekli olduktan sonra Margaret küçük oğlunun bakımıyla meşgul oldu ve kocasının, Henry 1453'ten 1454'e kadar zihinsel olarak yetersizken Lord Protector olarak atanmış olan hırslı York Dükü 3. Richard tarafından tahttan indirilmekle tehdit edildiğini düşünene kadar herhangi bir siyasi irade belirtisi göstermedi. Dük, İngiliz tahtında güvenilir bir hak iddia ediciydi ve koruyuculuğunun sonunda iddiasını desteklemeye hazır birçok güçlü soylu ve akraba vardı. York Dükü güçlüydü; Henry'nin danışmanları yozlaşmıştı; Henry'nin kendisi güvenen, uysal ve giderek istikrarsızlaşan biriydi; Margaret ise meydan okurcasına popüler değildi ve İngiliz tacını soyu için korumaya kararlı ve cesurdu. Yine de en azından bir akademisyen, Lancastrianların nihai çöküşünün kaynağını York'un hırslarından çok Margaret'in York'a karşı yanlış değerlendirilmiş düşmanlığı ve popüler olmayan müttefiklere aşırı düşkünlüğü olarak tanımlamaktadır. Yine de Kraliçe Margaret siyaset dünyasında güçlü bir etkiye sahipti. Kral Henry bir şey yapılmasını istediğinde onun eli ayağı oluyordu.
Ancak Margaret'in biyografisini yazan Helen Maurer, Kraliçe ile York arasındaki çok övülen düşmanlığı York'un koruyuculuk makamını elde ettiği zamana tarihleyen önceki tarihçilerle aynı fikirde değildir. Karşılıklı düşmanlığın iki yıl sonra, 1455'te Birinci St Albans Savaşı'nın ardından, Margaret'in York'u kralın otoritesine bir meydan okuma olarak algılamasıyla ortaya çıktığını öne sürer. Maurer bu sonuca varırken Margaret'in hediye sunma biçiminin mantıklı bir incelemesine dayanır; bu inceleme Margaret'in 1450'lerin başında hem York'u hem de Edmund Beaufort'u (Somerset) eşit derecede kayırdığını göstermek için büyük özen gösterdiğini ortaya koymuştur. Maurer ayrıca Margaret'in York'un koruyuculuğunu kabul etmiş göründüğünü iddia etmekte ve Henry'nin iyileşmesinin ardından Yorkçuların Büyük Konsey'den dışlanmasından sorumlu olduğuna dair uzun süredir devam eden inancı destekleyecek önemli bir kanıt olmadığını ileri sürmektedir (aşağıya bakınız).
Merhum tarihçi Paul Murray Kendall ise Margaret'in müttefikleri Edmund Beaufort (Somerset) ve o zamanlar Suffolk Kontu olan William de la Pole'un, o zamana kadar 6. Henry'nin en güvenilir danışmanlarından biri olan York'un popüler olmamasından sorumlu olduğu ve zaten güvenilemeyecek kadar güçlü olduğu konusunda Margaret'i ikna etmekte zorlanmadıklarını ileri sürmüştür. Margaret, Henry'yi York'u Fransa'daki valilik görevinden alıp İrlanda'ya sürgüne göndermeye ikna etmekle kalmadı, 1449'da ve 1450'de olmak üzere İrlanda'ya gidip gelirken defalarca suikast girişiminde bulundu. Edmund Beaufort (Somerset) ve Suffolk'un 1448'de Maine'in gizlice teslim edilmesindeki ortak sorumlulukları ve ardından 1449'da Normandiya'nın geri kalanının feci bir şekilde kaybedilmesi, Margaret ve Henry'nin sarayını isyanlara, kodamanların ayaklanmalarına ve Margaret'in en güçlü iki müttefikinin görevden alınması ve idam edilmesi çağrılarına sürükledi. Ayrıca Richard'ın Avam Kamarası nezdindeki tehlikeli popülaritesini ortaya çıkararak Margaret ile York Hanedanı arasında ölümüne bir savaşı kaçınılmaz kılmış olabilir. 1450'de İrlanda'dan sağ salim dönen Yorklu Richard, Henry ile yüzleşti ve güvenilir bir danışman olarak yeniden kabul edildi. Kısa süre sonra Henry, reform çağrılarını ele almak üzere Parlamento'yu toplamayı kabul etti. Parlamento toplandığında, talepler Margaret için daha az kabul edilebilir olamazdı: hem Edmund Beaufort (Somerset) hem de Suffolk, Fransız işlerini kötü yönetmek ve adaleti yıkmakla suçlanmakla kalmadı, aynı zamanda Suffolk'a (artık bir düktü) York Dükü'ne karşı kralı kışkırttığı için suç isnat edildi. Dahası, öne sürülen reform talepleri arasında York Dükü'nün kralın ilk danışmanı olarak kabul edilmesi de vardı ve Avam Kamarası Başkanı, belki de bilgelikten çok coşkuyla, York Dükü Richard'ın tahtın varisi olarak tanınmasını bile önerdi. Ancak birkaç ay içinde Margaret, Henry'nin kontrolünü yeniden ele geçirdi, Parlamento feshedildi, tedbirsiz Meclis Başkanı hapse atıldı ve York Dükü Richard şimdilik Galler'e çekildi.
1457 yılında, güçlü bir Fransız generali ve Margaret'in yandaşı olan Pierre de Brézé'nin İngiliz kıyılarına ayak bastığı ve Sandwich kasabasını yaktığı ortaya çıkınca krallık bir kez daha öfkelendi. Honfleur'den gelen 4.000 kişilik bir Fransız kuvvetinin lideri olarak, İngiltere'deki kaostan yararlanmayı amaçlıyordu. Belediye başkanı John Drury bu baskında öldürüldü. Bundan sonra Sandwich Belediye Başkanı'nın bu alçakça eylemin yasını tutmak için siyah bir cübbe giymesi günümüze kadar ulaşan bir gelenek haline gelmiştir. Margaret, de Brézé ile birlikte aşağılık söylentilerin ve kaba baladların nesnesi haline geldi. Halkın öfkesi o kadar büyüktü ki, Margaret büyük bir isteksizlikle York Dükü'nün akrabası 16. Warwick Kontu Richard Neville'e üç yıl boyunca denizi koruma görevi vermek zorunda kaldı. Kendisi zaten Calais Kaptanlığı görevini yürütüyordu.
Lancastrian fraksiyonunun lideri
Rakip Yorkist ve Lancastrian gruplar arasındaki düşmanlıklar kısa sürede silahlı çatışmaya dönüştü. Mayıs 1455'te, 6. Henry'nin akıl hastalığından kurtulmasından ve Yorklu Richard'ın koruyuculuğunun sona ermesinden sadece beş ay sonra Margaret, Yorkçuların dışlandığı bir Büyük Konsey çağrısında bulundu. Konsey, kralın "düşmanlarına karşı" korunması için Leicester'da bir akranlar toplantısı çağrısında bulundu. Görünüşe göre York çatışmaya hazırdı ve kısa süre sonra kuzeye yürüyen Lancaster ordusunu karşılamak için güneye doğru ilerliyordu. Lancasterliler 22 Mayıs 1455'teki Birinci St Albans Savaşı'nda ezici bir yenilgiye uğradılar. Edmund Beaufort (Somerset), Northumberland Kontu ve Lord Clifford öldürüldü, Wiltshire savaş alanından kaçtı ve Kral Henry muzaffer York Dükü tarafından esir alındı. Mart 1458'de kocası ve savaşan grupların önde gelen soylularıyla birlikte Londra'daki Aşk Günü alayında yer aldı.
1459 yılında, 5. Baron Audley James Tuchet'in 5. Salisbury Kontu Richard Neville komutasındaki Yorkist orduya yenildiği Blore Heath Savaşı'nda çatışmalar yeniden başladı.